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DÍPTEROS MUSCÓIDEOS ASSOCIADOS
A FEZES FRESCAS DE GADO BOVINO E SEUS PARASITÓIDES.
Carlos Henrique Marchiori1*, Arício Xavier Linhares2
1Departamento de Biologia do Instituto Luterano de Ensino
Superior de Itumbiara, Itumbiara, GO. 2Departamento de
Parasitologia da Universidade Estadual de Campinas, UNICAMP,
Campinas, SP.
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RESUMO
Um levantamento de moscas (Diptera: Cyclorrhapha)
e seus parasitóides (Hymenoptera e Coleoptera),
foi realizado na "Fazenda Experimental do Glória",
Uberlândia-MG (local 1), e na "Chácara
Vilela", Itumbiara-GO (local 2). Mensalmente 10 amostras
de esterco bovino (de uma semana) foram escolhidas aleatoriamente
nas pastagens. Os artrópodes foram extraídos
das amostras por flutuação em água
. As pupas foram individualizadas em cápsulas de
gelatina até a emergência das moscas adultas
e/ou dos seus parasitóides. As espécies
de moscas mais abundantes foram: Palaeosepsis insularis
(Sepsidae), Sarcophagula sp. (Sarcophagidae), Brontaea
sp1 e Brontaea sp2 (Muscidae). Os parasitóides
presentes em maior abundância no local 1 foram:
Eucoilinae sp3, Eucoilinae sp1 (Figitidae), Spalangia
drosophilae (Pteromalidae) e Eucoilinae sp2 (Figitidae).
No local 2, as espécies mais abundantes foram:
Eucolinae sp2, Spalangia nigroaenea (Pteromalidae) e Eucoilinae
sp3. O parasitóide Figitinae sp1 apresentou uma
ocorrência marcante pelas pupas de Sarcophagula
sp.
Palavras-chave: Diptera, Hymenoptera, pupa, moscas, parasitóides
INTRODUÇÃO
No Brasil, durante os últimos
anos, vem sendo observado o crescimento da pecuária
bovina. Nos Estados como Mato Grosso e Goiás, onde
existem grandes áreas de pastagens, há preferência
para se conduzir uma pecuária mais voltada para
o gado de corte, e o regime adotado é, o extensivo
(1). Também podemos encontrar outros grupos de
artrópodes, como parasitóides, predadores
e espécies coprófagas associadas ao esterco
bovino (16, 20). Entre os meios de controle das moscas
os mais utilizados são os inseticidas químicos
(9) que podem perder sua eficiência à medida
que as populações tornam-se resistentes
aos mesmos (27). Além disso, o tratamento com essas
substâncias tem ocasionado impacto sobre os inimigos
naturais desses insetos (7), uma vez que os larvicidas
não atingem somente a fauna alvo, mas também
acabam prejudicando a fauna de parasitóides e predadores
de moscas que, juntamente com os fatores abióticos
(temperatura, umidade e insolação), são
responsáveis pela redução natural
dessas populações de insetos.
A ordem Hymenoptera compreende os insetos
de grande importância econômica, não
somente pelas espécies úteis, mas também
pelos parasitóides. Contribuem de forma significativa
para a manutenção do equilíbrio ecológico,
impedindo a proliferação excessiva dos chamados
insetos-pragas. São verdadeiros endo e ectoparasitóides,
cujas larvas se desenvolvem em ovos, formas jovens e pupas
de determinados hospedeiros, sendo que alguns são
hiperparasitóides.
Os principais grupos de parasitóides
de Diptera pertencem às famílias Braconidae,
Ichneumonidae, Pteromalidae, Figitidae (3, 6, 8, 29, 31,
32), Eulophidae, Chalcididae e Diapriidae (5) e Bethylidae
(16).
O propósito deste trabalho é
realizar o levantamento qualitativo de insetos que ocorrem
em fezes bovinas frescas, e de seus parasitóides.
MATERIAL E MÉTODOS
Local 1. O estudo foi realizado na Fazenda
Experimental do Glória da Universidade Federal
de Uberlândia-UFU situada a 18º, 57’S
e 48º, 12’W no Município de Uberlândia-MG.
A Fazenda possui uma área total de 600 hectares,
sendo 14.052m2 de área construída. O rebanho
bovino contava com 100 cabeças de raça holandesa,
girolanda e pardo suíça destinadas à
produção leiteira.
Local 2. O trabalho foi realizado na
Chácara Vilela, situada no Bairro Village distando
5 quilômetros do centro de Itumbiara-GO, (18º
25’S e 49º 13’W) às margens do
rio Paranaíba. A chácara possui uma área
de aproximadamente 29 hectares, com 50 cabeças
de gado bovino destinadas à produção
leiteira. As fezes coletadas pertenciam a bovinos da raça
girolanda.
Metodologia. Mensalmente, durante 1 ano
(novembro de 1993 a outubro de 1994), 10 placas de fezes
de gado bovino com uma espessura média de 10,22
± 1,72mm, correspondendo a 1 semana de idade foram
escolhidas aleatoriamente nos pastos (local 1), coletadas
e transportadas ao laboratório do Departamento
de Biociências da Universidade Federal de Uberlândia
- MG para extração dos artrópodes
que ocorreram após o 5º dia de sua coleta
no campo. Juntamente com as fezes, foram retirados 5cm
do substrato abaixo e imediatamente adjacente às
fezes. As pupas foram obtidas por flutuação
(28), e retiradas com auxílio de uma peneira, contadas
e individualizadas em cápsulas de gelatina (número
00) até a emergência dos dípteros
e ou dos seus parasitóides. As pupas das quais
não emergiram adultos ou parasitóides foram
dissecadas para se verificar sua viabilidade ou a ocorrência
de parasitóides que eventualmente não teriam
emergido. A mesma metodologia foi aplicada para o local
2. O experimento no local 2 foi conduzido entre novembro
de 1994 a outubro de 1995, e o material foi triado e identificado
no laboratório da Fundação de Ensino
Superior de Itumbiara-GO. A identificação
dos pupários dos dípteros que estavam parasitados
foi realizado por comparação com os pupários
onde os dípteros emergiram.
A preferência por parasitóides
foi testada por meio de Análise de Variância.
Os resultados que se mostraram estatisticamente significantes
foram submetidos a Testes F de comparações
múltiplas "a posteriori" de Ryan-Ginot-Gabriel-Welsh
(REGWF). Todas as análises foram realizadas utilizando-se
o programa estatístico SAS (Statistical Analysis
System) (25).
Os Sarcophagidae foram identificados
pelo Dr. Júlio Mendes, da Universidade Federal
de Uberlândia, e pela Dra. Rita Tibana, do Museu
Nacional do Rio de Janeiro. A identificação
dos Sepsidae e Muscidae foi também realizada pelo
Dr. Júlio Mendes. Os microhimenópteros Pteromalidae
e Braconidae foram identificados pela Dra. Angélica
Maria Penteado-Dias, do Departamento
de Ecologia e Biologia Evolutiva, da Universidade Federal
de São Carlos-SP. Os Diapriidae foram identificados
pelo Dr. Lubonír Masner, do Instituto de Pesquisa
e Agricultura do Canadá. Os coleópteros
Aleocharinae (Staphylinidae) foram identificados pelo
Dr. Roberto Pace (Itália).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletados 6.794 dípteros
no local 1 e 6.697 no local 2. Com relação
aos parasitóides, no local 1 obtiveram-se 1.306,
enquanto que no local 2 foram coletados 433 indivíduos
(Tabelas 1 e 2).
As temperaturas mensais do ar durante
novembro de 1993 a outubro de 1994 mantiveram-se entre
20,3 e 25,9ºC e as médias das precipitações
mensais variaram entre 00 e 433,5mm no local 1. No local
2 entre novembro de 1994 a outubro de 1995, as médias
das temperaturas mantiveram-se entre 17,2 e 26,1ºC
e as médias das precipitações mensais
variaram entre 00 e 359mm.
As espécies de dípteros
observados nos dois locais de Estudo (Tabela 1) Foram
diferentes dos observados por outros autores (5, 8, 20,
21, 24), talvez devido às condições
climáticas e às diferenças geográficas.
A única espécie que ocorreu nos diversos
locais foi Musca domestica (L.), (Muscidae) coletada no
local 1 (Tabela 1) e que também foi registrada
em outros locais (16,30). É possível que
a distribuição de M. domestica em diferentes
localidades esteja relacionada ao seu sucesso reprodutivo
e a sua natureza sinantrópica. Os dois sítios
de estudo também apresentaram menor riqueza de
espécies quando comparada com os trabalhos citados
acima.
Tabela 1- Abundância e frequência
relativa de dípteros coletados em fezes bovinas
na Fazenda Experimental do Glória no Município
de Uberlândia-MG (local 1), de novembro de 1993
a outubro de 1994 e na Chácara Vilela no Município
de Itumbiara-GO (local 2), de novembro de 1994 a outubro
de 1995.
No local 1, a espécie que apresentou
maior freqüência foi a M. domestica (7,3%)
e no local 2, a Brontaea sp2 (4,3%) foi a mais freqüente
(Tabela 1). É conhecido que M. domestica desenvolve-se
principalmente em fezes de gado estabulado (11, 21). Provavelmente
a coleta dessa espécie neste ambiente deve-se à
presença de restos de ração (rica
em proteínas e vitaminas) no esterco, e que atraiu
essa mosca. Estudo sobre a dispersão de M. domestica
na Fazenda Experimental do Glória demonstrou que
o movimento detsa Muscidae se deu, preferencialmente,
para sítios com maior oferta de recursos utilizados
na alimentação(13). A distância e
o grau de atratividade de áreas com recursos estariam
regendo o padrão de dispersão desta espécie.
Outro estudo realizado em New York, demonstrou larvas
de M. domestica em fezes bovinas localizadas em pastagens(30),
esta espécie foi coletada em baixa freqüência
nas pastagens da Fazenda Canchim em São Carlos
- SP (15).
Sarcophagula sp. foi a espécie
de Sarcophagidae mais abundante nos dois locais (Tabela
1), provavelmente por ser uma espécie habitual
em fezes pastoris. As espécies de Oxysarcodexia
foram os Sarcophagidae mais abundantes em São Carlos
(SP), sendo que larvas desse gênero podem agir como
predadores em fezes bovinas (15). Na região Neártica,
as espécies do gênero Ravinia são
as que apresentam uma maior freqüência em fezes
bovinas (3, 16, 24, 33).
Na família Sepsidae, Palaeosepsis
insularis foi a mais freqüente no local 1 (40,02%)
(Tabela 1), enquanto que Archisepsis scabra (Loew, 1861)
(52,053%) foi no local 2 (Tabela 1). O que chama a atenção
é a freqüência inexpressiva de Microsepsis
furcata (Melander & Spuler, 1917) com um indivíduo
no local 1 (Tabela 1). Os Sepsidae encontrados neste estudo,
foram os mesmos verificados por outros autores em São
Carlos(SP) (18). Estes foram considerados pouco importantes
no processo de degradação das fezes, mesmo
sendo os mais abundantes (16). Comparando-se as freqüências
dos parasitóides nas duas localidades, observou-se
que no local 1 houve maiores valores (Tabela 2), exceto
para Spalangia nigroaenea, Spalangia endius e Eucoilinae
sp2. Verificou-se que as placas fecais no local 2 ressecavam
mais rapidamente, provavelmente devido à umidade
menor e à temperatura mais elevada. Estes talvez
tenham sido os fatores que influenciaram na abundância
dos parasitóides. Foi observado que muitos insetos,
especialmente os Hymenoptera parasitóides, requerem
um longo período de desenvolvimento nas fezes bovinas
e que seu rápido ressecamento certamente limitaria
o número destes (16). Possivelmente, seja o mesmo
motivo a não coleta de espécies da família
Braconidae no local 2 (Tabela 2)
Tabela 2 - Abundância e frequência relativa
de parasitóides coletados em fezes bovinas na Fazenda
Experimental do Glória no Município de Uberlândia-MG
(local 1), de novembro de 1993 a outubro de 1994 e na
Chácara Vilela no Município de Itumbiara-GO
(local 2), de novembro de 1994 a outubro de 1995.
A porcentagem de parasitoidismo no local
1 (19,2%) foi superior a do local 2 (6,74%), sendo que
pode ocorrer uma taxa média de 7,0% em fezes coletadas
em pastagens na região de São Carlos (SP)
(15). Sarcophagula sp. foi a espécie mais atacada
no local 1 (27,3%) e Brontaea sp2 no local 2 (17,2%).
Nos dois ambientes estudados, Sarcophagula sp. apresentou
maior variedade de parasitóides (Tabela 3). Pode-se
perceber claramente que Figitinae sp. só foi encontrado
nessa espécie nos dois locais de coleta (Tabela
3). Houve diferenças significativas em relação
a preferência dos
parasitóides pelos hospedeiros.
As espécies Trichopria sp. (F=4,02; P<0,001),
S. drosophilae (F=4,54; P<0,001), Eucoilinae sp2 (F=5,04;
P<0,001) e Figitinae sp. (F=5,59; P<0,001), tiveram
preferência por Sarcophagula sp. no local 1. No
local 2, S. drosophilae (F=4,54; P<0,001), Eucoilinae
sp2 (F=5,04; P<0,001) e Figitinae sp. (F=5,59; P<0,001)
apresentaram preferência também por Sarcophagula
sp.
Tabela 3- Relação de ocorrência de
parasitóides e seus respectivos hospedeiros em
área de pastagem da Fazenda do Glória no
Município de Uberlândia-MG (local 1), de
novembro de 1993 a outubro de 1994 e na Chácara
Vilela no Município de Itumbiara-GO (local 2),
de novembro de 1994 a outubro de 1995.
Figitinae sp (Figitidae) alcançou
uma porcentagem de parasitoidismo no local 1 (1,24%) superior
ao local 2 (0,21%), essa espécie só foi
encontrada em pupas de Sarcophagula sp. (Tabela 3). Diferentes
espécies da família Figitidae foram encontradas
atacando pupas de Haematobia irritans (L.) (29, 31).
A família Braconidae foi representada
pelas espécies Aphaereta sp. e Gnathopleura quadridentata
(Wharton, 1986), as quais foram coletadas apenas no local
1 (Tabela 2). Aphaereta sp. foi coletada em pupas de Palaeosepsis
sp. e de Oxysarcodexia thornax (Walker, 1849). Em uma
pupa de O. thornax foi coletada uma espécie gregária
com 20
indivíduos. Gnathopleura quadridentata
só foi coletada em pupas de O. thornax (Tabela
3). As espécies Aphaereta pallipes e G. quadridentata
mostraram preferências por dípteros muscóideos,
especialmente membros da família Sarcophagidae
(26). Outros autores (8, 23) observaram que muitas espécies
de Aphaereta são gregárias. O gênero
Aphaereta sp. foi considerado um componente importante
em fezes bovinas atacando pupas de H. irritans no Estado
do Mississipi (E.U.A) (31). As espécies de Aphaereta
sp. possuem uma marcada especificidade pelo hospedeiro
(14). Muitos Braconidae têm sido utilizados no controle
biológico de muitos dípteros considerados
pragas na América do Norte (32).
Trichopria sp. (Diapriidae) ocorreu
como parasitóide em pupas de Sarcophagula sp. e
Palaeosepsis sp. nos dois locais estudados (Tabela 3).
As espécies do gênero Trichopria são
usualmente parasitóides de estágios imaturos
de Diptera, (12, 17). Trichopria sp. é citada na
literatura como parasitóide importante de H. irritans
(6, 29); de alguns Sarcophagidae, Sepsidae, Muscidae e
Calliphoridae (3, 8, 31). Os Diapriidae são principalmente
endoparasitóides gregários de pupas de Diptera
(2), mas no presente trabalho Trichopria sp. mostrou-se
como parasitóide solitário.
A subfamília Eucoilinae (Figitidae)
foi representada por três morfoespécies.
Eucoilinae sp1 foi a mais encontrada em Palaeosepsis sp.,
no local 1; Eucoilinae sp2 apresentou maior ocorrência
em pupas de Sarcophagula sp. nos dois locais estudados
e Eucoilinae sp3 demonstrou predominância por espécies
de Palaeosepsis sp. no local 1. Espécies da subfamília
Eucoilinae são endoparasitóides solitários
tanto de pupas quanto de larvas de moscas (10). De maneira
geral, estes parasitóides tem sido coletados em
estágios imaturos de Muscidae, Sarcophagidae e
Sepsidae (3, 5, 8, 24).
Spalangia drosophilae foi a única
espécie de Pteromalidae a demonstrar preferência
por Sarcophagula sp. nos dois locais. É citada
na literatura como parasitóide de pupas de dípteros
pequenos das famílias Drosophilidae e Chloropidae
(4).
Spalangia nigra foi coletada apenas
no local 1 (Tabela 2), em pupas de Sarcophagula sp. (Tabela
3). Este Pteromalidae é descrito como espécie
originalmente da região Holártica com ampla
distribuição na América do Norte
e Canadá (4). No Texas (E.U.A) foi capturada em
pupas de Haematobia serrata (Ril & How) (Diptera:
Muscidae) (19).
Spalangia nigroaenea foi capturada em
pupas de dípteros nos dois locais (Tabelas 2 e
3), e não apresentou predominância por nenhum
hospedeiro. No Brasil, foi coletada nos Estados de Mato
Grosso, São Paulo e Minas Gerais, em M. domestica
e Stomoxys calcitrans (L.) provenientes de esterco bovino
(27). Foram coletadas como parasitóides de várias
espécies de Sarcophagidae, Anthomyiidae e Tachinidae
(4). Spalangia nigroaenea é considerada uma espécie
cosmopolita.
Spalangia cameroni não apresentou
especificidade por nenhum dos hospedeiros coletados nos
dois locais. Sua maior taxa de parasitoidismo foi em Brontaea
sp2 no local 1 (0,66%). Para Silveira et al. (27), devido
à multiplicidade de ambientes explorados por esta
espécie, ela é colocada como promissora
em programas de controle, principalmente com a recente
introdução de H. irritans no Brasil.
Spalangia endius também não
apresentou especificidade e foi encontrada nos dois sítios.
Foi a segunda espécie a atacar uma grande variedade
de hospedeiros (Tabelas 2 e 3). Sua maior taxa de parasitoidismo
foi em Brontaea sp1 no local 2 (0,50%). Este parasitóide
é cosmopolita, sendo capaz de atacar pupas de Calliphoridae,
Sarcophagidae, Muscidae e Tephritidae (4). A distribuição
de S. endius por diferentes regiões geográficas
e climáticas evidencia sua boa adaptação
às diferentes condições ecológicas
no Brasil, demonstrando um grande potencial no controle
biológico de moscas (22, 27).
Muscidifurax sp. apareceu no local 1
com apenas um indivíduo em pupa de Palaeosepsis
sp (Tabela 3). Este resultado difere daquele obtido por
outros autores (27), no qual Muscidifurax raptorellus
(Kogan & Legner) foi a espécie mais comumente
encontrada em pupas de M. domestica e S. calcitrans em
esterco bovino, sugerindo sua indicação
no controle biológico de moscas sinantrópicas.
A família Sepsidae constitui um importante grupo
de hospedeiros de Muscidifurax sp (8).
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ABSTRACT
Dipterous muscoid associated the cattle
fresh dung and their parasitoids. A survey of flies (Diptera:
Cyclorrhapha) and their parasitoids (Hymenoptera and Coleoptera)
was undertaken at the "Fazenda Experimental do Glória",
Uberlândia - MG (site 1), and at the "Chácara
Vilela", Itumbiara - GO (site 2). Ten random samples
of bovine dung were taken monthly, from pats one week
old. Arthropods were extracted from samples by flotation
in water. The pupae were individually placed in gelatin
capsules until the emergence of adults flies or their
parasitoids. The most abundant species of flies were:
Palaeosepsis insularis (Sepsidae), Sarcophagula sp. (Sarcophagidae),
Brontaea sp1, and Brontaea sp2 (Muscidae). The pupal parasitoids
present in higher numbers at site 1 were: Eucoilinae sp3,
Eucoilinae sp.1 (Figitidae), Spalangia drosophilae (Pteromalidae)
and Eucoilinae sp2 (Figitidae). The site 2, the most abundant
species were: Eucoilinae sp2, Spalangia nigroaenea (Pteromalidae),
and Eucoilinae sp.3. The parasitoid Figitinae sp showed
a marked occurrence for pupae of Sarcophagula sp.
Key-words: Diptera, Hymenoptera, pupae,
flies, parasitoids.
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